在博克岛和平十年后，新一代驯龙者小嗝嗝与夜煞的后代——白夜，发现远古龙墓中的预言石板，预示着“暗影龙王”即将觉醒，吞噬所有龙族的生命力。为阻止灾难，白夜与人类少女艾莉丝踏上寻找三件龙族圣物的旅程。途中，他们遭遇被暗影蛊惑的叛龙军团，并揭开百年前驯龙英雄牺牲的真相。最终，在峭壁之巅，白夜以牺牲自身龙焰为代价，净化暗影核心，唤醒了龙族沉睡的守护之力。新秩序下，人类与飞龙以心灵共鸣签订平等盟约，博克岛再次翱翔于天际。